Церковь построена архиепископом Ионой в 1466 году возле святительского входа в Софийский собор (т. е. около его западных врат), очевидно, над крещальней собора.
При митрополите Питириме обветшавшую церковь разобрали и в 1671 году возвели над Исповедническими вратами, возле надвратной церкви Иоанна Златоуста. Новый храм был больше прежнего, имел большие красные окна и паперти, под которыми устроили жилые палаты. Возможно, церковь строила артель из Тихвина под руководством Якова Агапитова, которая возвела в кремле знаковые здания (будущий Лихудов корпус, Часозвоню и др.).
В 1759 г. начаты работы по перестройке и расширению церкви, но они не были завершены и престол не освящен. В документах 1775 г. храм занимает западную часть Митрополичьих покоев и освящен во имя Трех Святителей; его алтарь располагался над Исповедническими воротами.
В 1780-е годы церковь была переименована в Благовещенскую. Из разобранной церкви Рождества Христова в нее был перенесен иконостас. После пожара церковь Благовещения возобновлена в 1805 г., и древний иконостас заменен новым.
Во время реставрационных работ 1945–1949 «в северной части Митрополичьих покоев, примыкающей к Софийскому собору, удалось найти остатки портала и окон существовавшей здесь ранее надвратной церкви XVII столетия. Пристроенный в XVIII веке портик закрыл южный фасад этой церкви, украшенный лентой «бегунца» и окнами с килевидными кирпичными наличниками» (С. Н. Давыдов).
Иллюстрации: место бывшей церкви на современной карте; портик Исповеднических ворот; фрагмент наличника окна Богоявленской церкви XVII века между колоннами портика Исповеднических ворот; расположение церквей в кремле на Знаменской Михайловской иконе
